Năm 2007, Murty gia nhập công ty Tendris của Hà Lan khi là giám đốc marketing, bà công tác trong hai năm, trước khi thành lập công ty thời trang.[7][15]

Nhãn hiệu thời trang của bà dừng hoạt động vào năm 2012.[4] Năm 2013, bà là giám đốc quỹ đầu tư mạo hiểm Catamaran Ventures.[7] Bà cùng chồng Rishi Sunak đồng sáng lập, chi nhánh Luân Đôn của công ty Ấn Độ thuộc sở hữu của cha bà, N. R. Narayana Murthy.[16] Sunak chuyển nhượng cổ phần cho vợ trước khi ông được bầu làm nghị sĩ Đảng Bảo thủ đại diện cho khu vực bầu cử Richmond vào năm 2015.[17] Từ năm 2015, bà sở hữu 0,91%[4] hoặc 0,93% cổ phần của công ty công nghệ Infosys, trị giá khoảng 700 triệu bảng Anh vào tháng 4 năm 2022,[3] và có vốn trong hai nhà hàng kinh doanh của Jamie Oliver là Wendy's ở Ấn Độ và Koro Kids.[18] Điều này khiến vợ chồng bà giàu hơn cả Nữ hoàng Elizabeth II kể từ tháng 4 năm 2022,[4] và giàu hơn Vua Charles III từ tháng 10 năm 2022 (nếu chỉ tính tài sản cá nhân).[19] Từ năm 2022, Murthy là giám đốc của Digme Fitness và Soroco, công ty chuyển đổi số do người em trai Rohan Murty đồng sáng lập.[18]